يتناول الفلم بعد سنة كاملة من قصة فيلم (كيف تروض تنينك 2) قصة هيكاب (حازوقة في النسخة العربية) الذي أصبح زعيم قبيلته بعد وفاة والده في أحداث الجزء الثاني وصديقه تنين توثليس (أبو سن في النسخة العربية) الذي أصبح ملك التنانين. هيكاب يحقق حلمه في بناء دراغون يوتوبيا (مدينة التنانين الفاضلة). يكتشف توثليس تنين غضب النهار التي لا مثيل لهه يأخذها بعيدا. عندما يتصاعد خطر في القرية يصبح عهد هيكاب كزعيم القرية في اختبار. يجب على توثليس وهيكاب اتخاذ قرارات مستحيلة لانقاذ نوعهم التنانين والبشر.